Первые упоминания о деревеньке Костино встречаются в жалованных книгах 1585 г. В 1689 г. новгородские бояре Козмины поставили здесь каменную церковь, освятив её в 1691 г. в честь Рождества Пресвятой Богородицы. На отделку и оборудование храма ушло около двух лет. Церковь была небольшая, из красного кирпича с белокаменным убранством, высокими белокаменными закомарами и удлинненной луковицей купола.

Колокольню храма построили в XIX в. в том же стиле. Возле церкви стоял небольшой двухэтажный домик причта.

В 1920-е гг. храм закрыли. Вначале церковь была разгромлена лишь частично: уничтожен старинный пятиярусный иконостас, разграблена церковная утварь и иконы, в том числе главная святыня — чудотворная Смоленская икона Божией Матери, находившаяся в алтаре храма более двух веков.

В 1931 г. в Костино располагалась трудовая коммуна для несовершеннолетних преступников, и здание церкви перестроили под радиоузел, а позднее использовали для различных хозяйственных нужд коммуны. Колокольню уничтожили. В бывшем храме жили люди, работала швейная мастерская, фотолаборатория. В 1954—1955 гг. завод п/я 901 (ныне ГНПЦ «Звезда-Стрела») на фундаменте разрушенной церкви построил типовой жилой дом.

16 июня 1995 г. жители решили возродить храм в Костине, которое теперь входит в черту города Королева. По воскресным дням начались молебны о скорейшем восстановлении порушенной святыни. Тем же летом рядом с местом, где стоял древний храм, установили памятный крест.

В декабре 1999 г. общине было предоставлено временное помещение для преобразования его под храм (сейчас это — воскресная школа).

13 января 2000 г. была отслужена первая Божественная литургия, положившая начало регулярных богослужений.

В 2001 г. был разработан эскизный проект возрождения храма вблизи его исторического места. С учетом современных потребностей города храм был спроектирован двухуровневый, общей вместимостью 1200 человек. Верхний придел посвящен Рождеству Богородицы, а нижний — во имя апостола Иоанна Богослова.

Строительство началось 14 июля 2003 г.

26.10.2003 г.- завершение нулевого цикла, состоялась закладка камня.

11.11.2005 г.- окончание строительства.

6.01.2006 г.- возобновление богослужений в возродившемся храме после полувекового перерыва.

15.05.2007 г., в Неделю Жен-мироносиц состоялось освящение нижнего храма в честь св. апостола и евангелиста Иоанна Богослова.